A kiállítás első terme a honfoglalástól a török kor végéig mutatja be Miskolc történetét. A rendezők csupán Miskolc hét évszázados történetének legfontosabb pillanatait villanthatták fel itt. Miskolcot Anonymus Gestája említi először. A kiállítás - a honfoglalás emlékanyagának bemutatása mellett - e fontos dokumentum és más korabeli oklevelek másolatainak felvonultatásával indul. A terem központi részében a XIV. században fénykorát élő Diósgyőr jelenik meg. A királyi életmód tárgyai arra utalnak elsősorban, hogy Miskolc korai történetében meghatározó volt a királyi vár közelsége. Giovanni Dalmata Diósgyőri Madonna néven ismert faragványának másolata - melynek eredetije a Magyar Nemzeti Galériában látható - és a pálcatagos gótikus kaputöredék a várépítészetre utal. Valószínűleg a várkápolnában szolgálta Mátyás királyt és udvarát a diósgyőri kehelyként ismert gótikus sodronyzománcos remekmű. A Bükkben letelepedett szerzetesek közül pedig a pálosok emlékét idézi egy kovácsoltvas holló, a pálosok címerállatának megjelenítése.

Az állandó várostörténeti kiállítás első termének másik fontos egysége arra utal, hogy a XVI. század végére a protestantizmus vallási, erkölcsi és művelődési áramlata elérte és meghódította Miskolc társadalmát, és a református vallás hatása szinte napjainkig döntő hatással volt a település szellemi és kulturális életére. A vitrinekben erre utalva kaptak helyet az avasi református egyház kenyérosztó tálainak másolatai mellett a protestáns egyházművészet XVII-XVIII. századi legszebb, eredeti darabjai. E kiállításegységben az úrasztali terítők, ónkupák és tálak szomszédságában kapott helyet a múzeum egyik féltett kincse, egy XVII. századi keleti szőnyeg, amely egykoron szintén az avasi egyházat díszítette.

A második terem Miskolc XVII. századi gazdasági életének jellemző vonásait érzékeltető tárgyak és dokumentumok sorát tárja elénk. Ebben az időszakban a céhes ipar meghatározó szerepe érvényesült, amelyet a gazdag emlékanyag kellőképpen érzékeltet. Az ipar mellett a kereskedelmi élet is hatalmas fejlődésnek indult. Miskolcot híressé tette bora, a borkereskedelem haszna pedig átlagon felüli életszínvonalat biztosított polgárainak. Ezt reprezentálja a Szepessy család szépen restaurált XVIII. századi viseletanyaga, amely az Avasi templom kriptájából került elő. A XVIII. század végén indult fejlődésnek a manufaktúraipar a város közelségében. A Bükkben üveghuták sora létesült, vasolvasztó és vasverő hámor kezdte meg működését, majd a XIX. század első évtizedében termelni kezdett a város első kőedénygyára.

A nagyipar felé mutató ipari üzemek történetét megjelenítő emlékanyag a harmadik teremben látható Magyarország első erdőgazdálkodási tervével együtt, amelyet a Bükk erdőségeinek szakszerű hasznosítására készítettek. Miskolc a reformkorban, majd pedig az 1848-49. évi szabadságharc időszakában Észak-Magyarország "fővárosa" volt. Az itteni események döntő hatással voltak a régió politikai életére, a város szülöttei pedig az országos politikára. A harmadik teremben a reformkor és a szabadságharc eseményeinek megjelenítésében meghatározó jelentőségű Palóczy László és Szemere Bertalan, a belügyminiszter, majd miniszterelnök szerepének bemutatása.