A Városi Művészeti Múzeum 1994. november 11-én nyitotta meg kapuját a Magyar Ispita néven ismert, patinás műemléképületben. 1997-ben az Esterházy-palotával (mai székhelyével), 1998-ban a Kovács Margit- és Borsos Miklós állandó kiállításokkal, valamint épületeikkel, 1999-ben a Győri Grafikai Műhellyel, 2000-ben az első alkotóházzal, 2004-ben a másodikkal, és 2006-ban a zsinagóga épületével bővült, ez utóbbit a Széchenyi Egyetemmel közösen használja.

A Városi Művészeti Múzeumot 1994. szeptember 15-én alapította Győr Megyei Jogú Város Önkormányzata. E nagy eseményre került végleg Győrbe a Váczy Péter-gyűjtemény, amit Borsos Miklós és Kovács Margit állandó kiállításon gondozott hagyatékának az átvétele, dr. Radnai Béla és id. Vasilescu János egykori magángyűjteményének végleges átadása, valamint a 40 éve működő Győri Művésztelep nemzetközi képzőművészeti gyűjteménye, a nemzetközi kortárs rajz- és grafikai, ill. a kortárs magyar képzőművészeti gyűjtemény követett.

Az intézmény megalakulása óta jelentős szerepet vállal a kortárs magyar és egyetemes képzőművészet eredményeinek és alkotóinak széles körű megismertetésében. Különösen nagy hangsúlyt helyez a múzeumpedagógiai, illetve közművelő tevékenységre és kutatási eredményeinek, kiállításainak a publikálására.

Nemzetközi rendezvényei közül kiemelkedik A grafikai művészetek mesterei - Nemzetközi Rajz és Grafikai Biennálé, amelyből jövőre már a tizediket rendezi, néhány jól sikerült közép-európai tárlat és a nemzetközi művésztelep.

A múzeum szakmai periodikája a Győri Művészettörténet, amelyben a győri művészettel kapcsolatban feldolgozott tudományos eredményeket publikálja.