A Városi Művészeti Múzeum 1994. november 11-én nyitotta meg kapuját a Magyar Ispita néven ismert, patinás műemléképületben. 1997-ben az Esterházy-palotával (mai székhelyével), 1998-ban a Kovács Margit- és Borsos Miklós állandó kiállításokkal, valamint épületeikkel, 1999-ben a Győri Grafikai Műhellyel, 2000-ben az első alkotóházzal, 2004-ben a másodikkal, és 2006-ban a zsinagóga épületével bővült, ez utóbbit a Széchenyi Egyetemmel közösen használja.